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Zombieland – Histoire

L'histoire d'un champignon qui parasite et manipule une fourmi

Dernière mise à jour: mars 2024
Parasitism
Ancestral state reconstruction

Contexte

Vous avez peut-être entendu parler du ‘champignon de la fourmi zombie’, de son vrai nom Ophiocordyceps unilateralis, qui est présenté comme une menace majeure pour la survie de l’humanité dans le jeu vidéo et la série télévisée ‘The Last of Us’.

Dans cette œuvre de fiction, l’augmentation des températures liée au changement climatique contribue à l’évolution de ce champignon. Le champignon va alors infecter les humains et manipuler leur comportement dans le but de favoriser sa propre reproduction et survie.

Dans la vraie vie, O. unilateralis est un champignon parasite qui infecte et modifie le comportement de certaines fourmis, dont les fourmis charpentières qui vivent dans les forêts tropicales.

Comment étudier l’évolution de la relation parasite – hôte ?

O. unilateralis pourrait-il être une menace pour l’homme ?

Les parasites, des organismes souvent indésirables

Un parasite est un organisme qui profite d’un autre être vivant (l’hôte) pour vivre et se reproduire.

Cette relation entre le parasite et l’hôte est bénéfique pour le parasite: elle peut être neutre, mais est souvent nuisible pour l’hôte, pouvant entraîner des maladies, voire la mort.

Les parasites peuvent être des animaux, des plantes, des champignons, des protozoaires ou des bactéries. Les virus sont considérés comme une classe particulière de parasites.

FIGURE PARASITES

Certains parasites vivent à l’intérieur de leur hôte, comme les vers intestinaux. D’autres vivent à la surface de leur hôte, comme les poux ou les tiques, le guy ou le lierre.

Presque toutes les espèces sont susceptibles de servir un jour d’hôte pour un parasite. Les cycles de reproduction des parasites impliquent parfois plusieurs hôtes consécutifs, ajoutant une complexité fascinante à leur mode de vie.

Le monde des parasites est un univers riche et diversifié. Il illustre l’incroyable adaptabilité des organismes et la variété des stratégies de reproduction …vous trouverez cela envoûtant, à moins que vous ne soyez vous-même victime d’un parasite…

La vie des fourmis charpentières et du champignon O. unilateralis

Les colonies des fourmis charpentières sont situées généralement en hauteur dans les arbres des forêts tropicales.  Ces fourmis utilisent des pistes aériennes pour chercher de la nourriture et ne descendent au sol qu’en cas de nécessité.

Lorsqu’elles sont au sol, elles peuvent être infectées par un spore du champignon O. unilateralis: le champignon pénètre dans la fourmi, se reproduit et s’organise en colonie à l’intérieur du corps de la fourmi.

Si les fourmis infectées avaient un comportement normal, elles auraient vécu jusqu’à la fin de leurs jours dans la colonie. Une fois mortes elles auraient rapidement été éliminées par les fourmis ouvrières qui nettoient scrupuleusement leur environnement. Le champignon n’aurait pas pu finir son cycle de reproduction.

Sous l’influence de différentes substances fabriquées par le champignon, les fourmis infectées vont changer de comportement.

Au bout d’un mois environ, une fois que le champignon à l’intérieur de leur corps s’est suffisamment développé, les fourmis vont quitter définitivement la colonie à un moment inhabituel de la journée. Elles vont se déplacer de façon atypique et vont s’accrocher aux nervures principales ou sur les bords de feuilles proches du sol.

Dans cet écosystème, l’humidité et la température sont idéales pour la reproduction du champignon. O. unilateralis produit alors des composés qui atrophient les muscles de la mâchoire de la fourmi, de sorte que la fourmi ne peut plus se détacher et meurt, attachée à la feuille  (‘attache mortelle’, ‘death grip’).

Quelque 24h après la mort de la fourmi, le champignon produit une sorte de tige qui va sortir du corps de la fourmi. Cette tige est appelée sporophore : c’est la partie visible du champignon.

Après 3 à 9 jours, cette tige libère des spores sur le sol. Ces spores pourront alors infecter d’autres fourmis.

C’est le début d’un nouveau cycle.

O.unilateralis a donc acquis au cours de l’évolution des moyens optimaux pour se reproduire efficacement :

(1) le champignon colonise et modifie le comportement de la fourmi pour qu’elle meure à un endroit idéal pour lui

(2) le champignon exploite le corps de la fourmi morte pour finaliser son cycle de reproduction.

L’évolution dans tout ça…

L’étude de l’évolution des relations qui existent entre les parasites et leurs hôtes est un aspect important de l’écologie évolutive : elle permet en particulier de comprendre les mécanismes complexes qui sont en jeu dans la survie des espèces et leur adaptation mutuelle.

La co-évolution hôte-parasite

Un des objectifs de l’écologie évolutive est de reconstituer ce qui s’est passé au cours de l’évolution des populations ‘hôtes’ et ‘parasites’.

La ‘reconstruction de l’état des caractères ancestraux’ (ACSR) est une méthode utilisée pour déterminer les caractères que les organismes ancestraux auraient pu avoir, sur la base des caractères observés chez leurs descendants. Il est ainsi possible de retrouver les états de caractère  d’organismes ayant vécu il y a des millions d’années (wikipedia).

En 2019, des scientifiques ont étudié 629 espèces de champignons parasites (ordre Hypocreales). En épluchant plus de 1’600 publications, ils ont retrouvé les hôtes de ces différents parasites et ont pu reconstituer leur histoire évolutive!

Source : Zombie-Ant Fungi Emerged from Non-manipulating, Beetle-Infecting Ancestors (2019)

Comment reconstruire l'état des caractères ancestraux ?

Différentes approches sont utilisées pour la ‘reconstruction de l’état des caractères ancestraux’ (ACSR), dont le principe de parcimonie.

Dans ce cas, l’idée est de minimiser le nombre de changements nécessaires chez les ancêtres pour expliquer les caractères observés chez les espèces actuelles.

Voici un exemple d’un algorithme simple (algorithme de Fitch) qui utilise le principe de parcimonie. Dans cet algorithme, tous les caractère ancestraux ont la même probablilité d’exister (wikipedia).

 

Supposons que nous ayons trois espèces de champignons (A, B, C) et 2 caractères observés  : 0 -> le champignon parasite un coléoptère ; 1 -> le champignon parasite une fourmi.

Les champignons B et C ont un ancêtre commun (ancêtre 1). L’ancêtre commun à tous les champignons est l’ancêtre 2.

Questions:

– L’ancêtre 2 de tous ces champignons était-il le parasite d’une coléoptère ou d’une fourmi ?

– L’ancêtre 1 des champignons B et C était-il le parasite d’un coléoptère ou d’une fourmi ?

 

Voici l’arbre phylogénétique des 3 espèces de champignons :

 
  ancêtre 2
   / \
  A  ancêtre 1
     / \
    B   C

On va attribuer les caractères observés aux nœuds finaux : A (0), B (1), C (0), et ‘reconstruire’ celui de l’ancêtre 1 (X) et de l’ancêtre 2 (Y)

 
   Y
   / \
  0   X
     / \
    1   0

Algorithme de Fitch: on va commencer par les nœuds les plus bas de l’arbre et remonter vers la racine en attribuant des caractères (0 ou 1) aux caractères ancestraux en minimisant le nombre total de changements.

  • X :
    • B: 1 -> 0
    • C : 0 -> 0
    • -> Le caractère X attribué à l’ancêtre 1 avec le minimum de changements est donc 0.
  • Y :
    • A: 0 -> 0.
    • X : 0 -> 0.
    • -> Le caractère Y attribué à l‘ancêtre 2 est donc 0.

L’arbre phylogénétique reconstruit avec les caractères ancestraux  (1 ou 0) qui minimise le nombre de changements est donc le suivant.

ancêtre 2               0
   / \                 / \
  A   ancêtre 1       0    0
     / \                  / \
    B   C                1   0

Réponses aux questions:

– L’ancêtre 1, ancêtre commun des champignons B et C, était probablement le parasite d’un coléoptère.

– L’ancêtre 2, l’ancêtre commun des champignons A, B et C, était probablement également le parasite d’un coléoptère.

 

Pour aller plus loin: Zombieland – A vous de jouer

L’arbre phylogénétique des champignons, avec leurs hôtes prédits selon la méthode ACSR, montre à quel moment de leur évolution les différentes espèces de champignons ont changé d’hôte.

Les ancêtres de O. unilateralis étaient probablement des parasites qui infectaient les larves de coléoptères dans le sol ou le bois en décomposition. Les coléoptères sont des insectes plutôt solitaires.

Au fil du temps, les champignons ont acquis la capacité de modifier le comportement de leur hôte: ils ont alors commencé à infecter des insectes sociaux, dont les fourmis.

Le changement d’hôte au cours de l’évolution du champignon a été possible parce que les coléoptères, les fourmis et le champignon vivaient dans le même environnement.

Les insectes sociaux vivent dans des sociétés très organisées. La colonie est protégée des maladies et des pathogènes grâce à un nettoyage minutieux: le corps de l’organisme infecté est rapidement élimininé.

Un changement de comportement de l’organisme infecté était donc requis: il doit mourir en dehors de la colonie pour permettre au champignon de compléter son cycle de reproduction. C’est ce qui se passe pour la fourmi charpentière infectée par O. unilateralis .

La co-évolution hôte-parasite au niveau moléculaire

Les changements de comportement de l’hôte sont nécessaires au bon déroulement du cycle de vie du parasite. Ils sont probablement le résultat d’une modification de l’expression des gènes du parasite et de l’expression des gènes de l’hôte. Lorsque le parasite infecte un organisme, certains gènes de l’hôte et de l’organisme en question seront activés, entraînant une augmentation de la production des protéines correspondantes. D’autres gènes seront désactivés, provoquant une diminution de la production d’autres protéines. Au final, plusieurs processus biologiques seront modifiés.

Dans une étude de 2015, des chercheurs ont séquencé le génome de O.unilateralis (voici un petit morceau du génome de ce champignon).

Le génome code pour quelque 10’000 protéines. Les auteurs estiment que 13 % de ces protéines sont spécifiques à ce champignon. Certaines protéines sont similaires à des toxines produites par des bactéries. Ces protéines pourraient être impliquées dans  l’atrophie musculaire observée au moment de l’attache mortelle.

Ces chercheurs ont également étudié les changements d’expression des gènes, en particulier au moment de l’attache mortelle. Ils ont analysé quelques 18 millions de morceaux de mRNAs extraits de la tête de fourmis infectées.

  • Chez la fourmi:  l’expression de quelque 1900 gènes est modifiée au cours du processus (environ 10 % des gènes). La présence du champignon induit une diminution de la réponse immunitaire. L’expression des gènes impliqués dans les réponses au stress, dans la communication chimiosensorielle (les fourmis sont moins sensibles aux signaux de l’environnement) et dans l’apoptose (suicide cellulaire) est modifiée. Au début de l’infection, le cerveau de la fourmi est préservé afin de pouvoir être ‘manipulé’ par le champignon. Une fois que l’attache mortelle a eu lieu, les gènes de la fourmi impliqués dans l’apoptose sont activés: les cellules du cerveau sont peu à peu détruites.
  • Chez le champignon: l’expression de quelque 1400 gènes est modifiée (environ 14 % des gènes). Ces gènes sont  impliqués dans des processus d’oxydoréduction (modulation de l’état inflammatoire de la fourmi) et d’interaction avec les pathogènes.

Ces résultats doivent être confirmés par d’autres études.

Source : Gene expression during zombie ant biting behavior reflects the complexity underlying fungal parasitic behavioral manipulation (2015)

L’apocalypse zombie (fongique) approche-t-elle ?

Le champignon O. unilateralis appartient au genre Corbiceps.

Il existe quelque 750 espèces de champignons Corbiceps qui infectent différents hôtes dans différents environnements, principalement des arthropodes (fourmis, araignées). Certains parasitent d’autres champignons (source: Wikipedia)!

Les Corbiceps et la médecine chinoise

Un trentaine d’espèces de Cordyceps sont utilisés depuis plus de 1 500 ans en médecine chinoise et sont vendus de nos jours comme compléments alimentaires. Ce n’est pas le cas de notre champignon O. unilateralis.

Certains Cordyceps sont connus sous le nom de ‘Viagra de l’Himalaya’ en raison de leur ‘potentiel dans des domaines tels que la fertilité et la libido chez les hommes et les femmes’.

« To address concerns about using these fungi as food supplements or health additions, safety studies are necessary. »

Source:  Bioactive compounds from Cordyceps and their therapeutic potential (2023)

Bien qu’O. unilateralis puisse contrôler les fourmis charpentières de manière impressionnante, il est très peu probable que ce champignon infecte les humains à l’avenir. L’interaction entre le champignon et son hôte est très spécifique au fonctionnement des 2 organismes. Il en est de même des autres interactions hôte – parasite.

Lorsque nous nous baladons dans la nature, nous respirons sans le savoir de nombreux spores de champignon. La plupart des champignons ne peuvent pas survivre à notre températures corporelle (37 degrés Celsius). Selon certains scientifiques, il s’agit là d’un mécanisme de défense que nous avons acquis au cours de l’évolution justement pour nous protéger.

Les maladies fongiques sont toutefois en augmentation, en particulier chez les personnes dont le système immunitaire est affaibli. Il y a plusieurs raisons à cela. L’une d’elles est l’utilisation généralisée d’antibiotiques, qui perturbent l’équilibre naturel des populations de bactéries dans notre corps et créent un environnement propice à la prolifération des champignons. Une autre raison est l’augmentation de la température, qui a conduit par exemple à l’émergence d’un pathogène appelé Candida auris qui infecte les personnes dont le système immunitaire est affaibli. Contrairement à la plupart des infections fongiques, le C. auris peut se propager d’une personne à l’autre. Le fait qu’il soit présent sur plusieurs continents depuis une courte période de temps suggère un lien possible avec le changement climatique.

Même si « The Last of Us » relève plus de la fiction que de la réalité, les experts en maladies infectieuses apprécient la prise de conscience croissante de l’importance des infections fongiques.

Source: The Last of Us” Apocalypse Is Not Realistic, But Rising Threat of Fungal Pathogens Is (2023)

D’autres histoires de zombies

  • Un ver infecte des escargots et se logent dans leurs antennes. Les escargots sont alors plus visibles pour les prédateurs, des hôtes essentiels au cycle de reproduction du ver – vidéo (EN)
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